Le microbiote intestinal du ver à soie (Bombyx mori) est impliqué dans la détoxification métabolique par glucosylation des toxines végétales

Biologie des communications volume 6, Numéro d'article : 790 (2023) Citer cet article

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Les herbivores ont développé la capacité de détoxifier les composants alimentaires grâce à différents mécanismes. Le ver à soie oligophage se nourrit de feuilles de Cudrania tricuspidata (CTL) au lieu de feuilles de mûrier dans le but de produire une soie spéciale de haute qualité. Cependant, les vers à soie nourris avec des CTL ont un corps plus petit, une croissance plus lente et une production de soie inférieure à celle des vers à soie nourris avec des feuilles de mûrier. Ici, nous montrons que la teneur élevée en isoflavones prénylées (PIF) présente dans les CTL est convertie en dérivés glycosylés (GPIF) dans les selles du ver à soie à travers le microbiote intestinal du ver à soie, et cette biotransformation est le processus clé de la détoxification des PIF, car les GPIF se révèlent être beaucoup moins toxique, comme cela a été révélé in vitro et in vivo. De plus, l’ajout de Bacillus subtilis comme probiotique pour remodeler le microbiote intestinal pourrait favoriser avantageusement la croissance et le développement du ver à soie. Par conséquent, cette étude fournit des orientations significatives pour la production de soie en améliorant l’adaptabilité des vers à soie nourris avec des CTL.

Dans la nature, les plantes se défendent contre les herbivores en produisant des métabolites toxiques, tandis que les herbivores ont développé des mécanismes pour résister aux défenses des plantes afin de s'adapter à l'alimentation toxique1 par détoxification métabolique, y compris la destruction2, l'hydrolyse3, la phosphorylation et la glycosylation4 des composants toxiques. Les événements de désintoxication ci-dessus ont été initiés par des transporteurs d’insectes ATP-Binding Cassette5, des microbes intestinaux6,7 ou même un transfert horizontal de gènes8,9. Parmi ces facteurs, le microbiote intestinal joue un rôle important dans la défense et la protection des insectes7,10. Par exemple, le nématode du pin ou le charançon du pin sont des insectes herbivores élevés dans des forêts de conifères riches en terpénoïdes toxiques, tels que l’α-pinène et l’acide diterpène, dont le microbiote intestinal présente une forte capacité à dégrader les terpénoïdes pour contribuer à la condition physique des insectes11,12. Il a été révélé que les interactions bénéfiques entre les insectes et leur microbiote intestinal permettent une détoxification des hôtes.

Le ver à soie, Bombyx mori, appartenant aux lépidoptères Bombycidae, est l'un des insectes économiques les plus anciens pour la production de soie et a été largement cultivé au cours de la longue histoire de la sériciculture en Chine13. En tant qu'insecte oligophage, les vers à soie se nourrissent principalement de feuilles de mûrier appartenant à la famille végétale des Moraceae mais peuvent également se nourrir de feuilles de Cudrania tricuspidata (CTL)14 de la même famille. Il est rapporté que les vers à soie nourris aux CTL ont une longue histoire et remontent à l’ancien lexique chinois « Erh-ya ». Notamment, la soie cultivée produite par des vers à soie nourris avec des CTL, comparée à la soie de mûrier ou de tussah, était beaucoup plus résistante avec une structure stable, une résistance à la traction plus forte et de meilleures performances ; particulièrement adapté à la fabrication de cordes ou de cordes d'arc15,16 ; et parfois utilisé comme matériau spécial pour fabriquer des robes de dragon dans l'ancienne dynastie mentionnée dans « La technologie chinoise au XVIIe siècle : T'ien-kung k'ai-wu ». Ainsi, les CTL sont progressivement devenus une alternative pour nourrir les vers à soie dans différentes pratiques de production.

Cependant, les vers à soie nourris avec des CTL moins adaptables avaient facilement un corps plus petit, une croissance plus lente et une production de soie inférieure à celle de ceux nourris avec d’autres feuilles. Les causes sous-jacentes de ce phénomène sont inconnues, bien qu'il ait été rapporté que le manque d'adaptation pourrait être lié aux métabolites secondaires des CTL pour l'observation de la régulation positive de la carboxylestérase, une enzyme métabolique détoxifiante dont l'activité est régulée par des métabolites secondaires associés19. L'activité carboxylestérase chez les vers à soie nourris avec des CTL était supérieure à celle chez les vers à soie nourris avec des feuilles de mûrier, ce qui suggère l'existence de métabolites secondaires toxiques dans les CTL18.

Ici, par une étude chimique comparative des CTL et des excréments de vers à soie (SWF), nous avons constaté que les isoflavones prénylées (PIF), les principaux constituants des CTL, étaient converties en dérivés glycosylés (GPIF) dans les SWF, et que la toxicité des GPIF était grandement atténuée. Cette conversion a été confirmée par le test de coculture du 6,8-diprénylorobol (DPL), principal composant des CTL avec les microbes intestinaux du ver à soie in vitro. L'ajout de B. subtilis comme probiotique intestinal du ver à soie pendant l'alimentation peut remodeler le microbiote intestinal tel que mesuré avec le séquençage de l'amplicon d'ADNr 16S, et la croissance et le développement des vers à soie nourris avec des CTL ont été bien améliorés. Nos recherches ont révélé le mécanisme sous-jacent des différences de croissance du ver à soie avec différentes matières alimentaires. Nous proposons également un moyen utile d’améliorer le développement des vers à soie en remodelant le microbiote intestinal en ajoutant des probiotiques pendant l’alimentation.